高中生新城 灯夜(Shinjou Touya)是被称为“Shinigami”的存在——来自地狱的使者，负责引导徘徊在人间的游荡灵魂，也就是“Creeps”。每天夜里，他与搭档Yuriel Arlencloyn——一位长着白翼的天使——一起狩猎Creeps。然而，在某个狩猎之夜，他们偶然救下了一个名叫神楽 夏希(Natsuki)的女孩，她认出灯夜是她的同班同学。普通人类本不该知道Shinigami和Creeps这类事物的存在，而灯夜的过去甚至连他自己都笼罩在谜团之中，加上神楽 夏希对灯夜抱有浪漫的兴趣，事情很快变得复杂起来。
D→A:BLACK是一款所谓的“动态小说”——一款带有实时战斗序列的视觉小说风格冒险游戏，共分为六个章节。故事从灯夜的视角展开，主要通过带有配音的静态图像对话序列来呈现。玩家偶尔必须做出选择，这将影响故事的发展走向以及达成11个结局中的哪一个；部分决策有时间限制，而且在许多情况下，完全不做出回应也是一个有效的选项。
在游戏的特定节点，玩家会受到Creeps的攻击。玩家需控制灯夜、他的搭档Yuriel以及他的使魔Rin，在实时战斗中击败攻击者并保护队伍。每个角色都可以执行各种行动；灯夜和Yuriel可以攻击、防御和使用特殊招式，而Rin可以防御或恢复另外两名角色。每个角色都有属性亲和力；灯夜的攻击是暗属性，对光属性敌人效果最佳，而Yuriel的攻击则相反，Rin可以在不同属性之间切换。如果任何角色的HP降至0，战斗就会失败，游戏也会随之结束。